Родился в 1954 году. Группа крови – IV (AB). Социальный номер 306-00-3894 Служил капралом во 2-м батальоне 1-го корпуса морской пехоты. Воевал во Вьетнаме. Награждён: Бронзовая звезда, Пурпурное сердце, Вьетнамская памятная медаль, Значок высшего уровня стрелковой подготовки. Возможно, что 30 апреля 1973 года, благодаря подсказке некоего Дина ван Халена, приобрел черную шевроле «Импала» 1967 года. 2 мая 1973 года в Лоуренсе, штат Канзас, был убит Желтоглазым демоном. Невеста Джона, Мэри Кемпбэлл пошла на сделку, чтобы вернуть его. Мэри, ставшая его женой, трагически погибла 2 ноября 1983 года. Сыновья – Дин (1979), Сэм (1983). До гибели жены жил в городе Лоуренс, штат Канзас. Был совладельцем гаража вместе с другом Майком Гентером. Здесь же работал механиком. Стал свидетелем мистической гибели жены, Мэри Винчестер. Заподозрив, что в её смерти виноваты какие-то потусторонние силы, обратился к Миссури Мозли, экстрасенсу, которая подтвердила его догадки. Одержимый жаждой мести, после смерти Мэри вместе с сыновьями покинул город и стал охотником на нечисть. Деньги, отложенные на образование сыновей, потратил на оружие для охоты. Своим учителем считал Дэниела Элкинса, охотника на вампиров. Средства на жизнь добывал путём махинаций с кредитными карточками, игрой в бильярд и покер. Всем этим премудростям обучил своих сыновей. Преследуя различную нечисть, путешествовал из города в город, останавливаясь в мотелях. Вёл дневник, в который записывал сведения о монстрах и методах борьбы с ними. Несмотря на все трудности, постарался, чтобы сыновья закончили школу. Воспитывал Дина и Сэма по-военному. Обучил Дина и Сэма ремеслу охотника. Впоследствии передал им свой дневник. В 1995 году охотился вместе с Вильямом Энтони Харвеллом. Во время этой охоты Харвелл трагически погиб. Эллен, его жена, считала Джона Винчестера отчасти виновным в его гибели. Когда младший сын, Сэм, решил оставить семейное дело и поступить колледж, а затем и в Стэнфордский университет, разругался с ним и два года не общался. Тем не менее, втайне от Сэма, наблюдал за ним, желая оградить его от возможной опасности. В 2005 году, отправившись на охоту в Джерико, штат Калифорния, пропал. Некоторое время не выходил с сыновьями на связь, лишь посылая указания, где их может ждать очередная работа. В 2006 году узнал, что кольт, сконструированный Сэмюэлем Кольтом, и из которого можно убить любую нечисть, находится у Дэниеля Элкинса. Джона опередили вампиры, напавшие на Элкинса, и забравшие кольт. Поэтому пришлось добывать легендарное оружие из вампирского гнезда. Был похищен демонами из свиты «Желтоглазого Демона» (Азазеля). Во время этого похищения был одержим Азазелем. Освобождён Сэмом: демон покинул тело Джона после того, как Сэм ранил отца из кольта. Отдал кольт и свою душу демону в обмен на спасение своего старшего сына, Дина. Судя по всему, незадолго до смерти, Джон узнал о сделке Мэри и о том, какие планы у Желтоглазого Демона на паранормальных детишек. Поэтому попросил Дина проследить за Сэмом, постараться его спасти, но если это не удастся – убить. Во время открытия адских врат умудрился ускользнуть из преисподней. Помог сыновьям справиться с Азазелем в финальной битве.
